C4 식물

이산화탄소(CO₂)가 캘빈회로의 루비스코에 의해 카르복실화되어 3탄당 인산(3-포스포글리세르산)이 생성되는 C3 식물과 달리, 포스포에놀피루브산 카르복실라제(phosphoenol pyruvate carboxylase, PEPcase)에 의해 옥살로아세트산(oxaloacetate, OAA)이 첫 번째로 생성되는 식물을 C4 식물이라 한다. C4 식물은 OAA가 생성되는 엽육세포와 캘빈회로가 작동하는 관다발초세포로 구성된 크란츠해부구조(Kranz anatomy)를 갖는 이세포(dual cell) 식물 그룹과 그렇지 않은 단세포 C4 식물(single cell C4 plant)의 두 그룹으로 나뉜다. 단세포 C4 식물에서는 엽육세포와 관다발초세포의 기능을 담당하는 두 종류의 엽록체가 한 세포의 다른 구획에 존재하고 있다. C4 경로를 통해서 루비스코 주위에 이산화탄소 농도가 높게 유지될 수 있기 때문에 C4 식물의 출현은 낮은 대기 CO₂ 농도와 관련 있다. 이처럼 엽록체 스트로마에 이산화탄소가 농축된 결과, 가뭄이나 고온, 질소나 이산화탄소 스트레스 조건에서 루비스코의 산소화(oxygenation) 반응이 억제된다. 따라서 가뭄이나 고온과 같은 환경스트레스 조건에서 C4 식물이 C3 식물에 비해서 경쟁적인 우위를 갖고 있다. 옥수수나 사탕수수와 같은 작물이 C4 식물이다.

목차

C4 식물의 광합성 탄소 동화 경로는 1950년대 코르첵(H.P. Kortschack)과 카르필로프(Y. Karpilov)에 의해 관찰된 후 1966년 해치(M.D. Hatch)와 슬랙(C.R. Slack)에 의해서 규명되었기에 해치-슬랙 경로(Hatch-Slack pathway)라고도 한다.¹⁾ 해치와 슬랙은 4탄소 유기산인 말산과 아스파르트산이 탄소고정에서 처음으로 생성되는 중간산물이며, 유기산의 4번 탄소가 캘빈회로의 첫 번째 광합성 산물인 3-포스포글리세르산(3-PGA)의 1번 탄소가 됨을 보여주었다. C4 회로는 관다발을 에워싸고 있는 관다발초세포와 이들을 에워싸고 있는 엽육세포로 구성된 크란츠해부구조와 관련 있다.

지구 전체적으로 보았을 때 C4 식물은 식물 바이오매스 중 5%를 차지한다. 또한 육상식물의 3%에 해당하는 8,100여 종의 식물이 C4 탄소고정을 하는 것으로 알려졌다. 쌍떡잎식물보다는 외떡잎식물이 C4 경로를 보다 많이 활용하고 있다. C4 식물의 서식처는 주로 열대 혹은 아열대지역이다. C4 식물은 3,500만 년 전 올리고세 시기에 출현하였으며, 6~7백만 년 전인 중신세에 C3 식물에 비해서 강한 빛과 건조한 환경에 우위를 갖게 되었다. 총 19과(family) 중에서 C4 식물만 속해 있는 과는 없고 C3 식물과 같이 혼재한다. 이는 진화과정에서 C4 식물이 다양한 분류군에서 여러 번 출현했고, 또 비교적 최근에 일어난 이벤트임을 시사한다.²⁾

C3와 C4 식물의 잎 구조 (출처:한국식물학회)

전형적인 이세포 C4 식물과 달리 명아주과(Suaedoideae)에 속하는 식물에서는 한 개의 세포에서 C4 경로가 일어난다.³⁾ 바이너티아 시클로테라(Bienertia cycloptera)와 바이너티아 시누스페르시치(Binertia sinsupersici)에서는 PEPcase와 루비스코에 의한 카르복실화가 세포 주변부와 중앙부에 편재되어있다. 반면 수에다 아랄로카스피카(Suaeda aralocaspica)에서는 길쭉한 세포의 양 말단 격리되어 있다. 세포면역학적 방법을 통한 효소의 세포내 위치 조사나 주변부와 중심부 엽록체를 따로 분리한 후 광합성과 효소활성도를 측정함으로써 두 종류의 엽록체가 이세포 C4 식물의 엽육세포와 관다발초세포에 해당함을 알 수 있었다. 또한 두 종류의 엽록체를 연결시켜주는 천 모양의 통로를 통해서 대사물질과 CO₂ 교환이 일어난다. 단세포 C4식물의 이산화탄소 고정율은 이세포형과 유사한 속도를 보인다.

단세포 C4 식물의 엽육세포 (출처:한국식물학회)

C4 회로는 5단계로 이루어진다.¹⁾ (1) 엽육세포에서 PEPcas에 의해 PEP에 중탄산염 이온(HCO₃^-)이 고정된다. 반응산물 OAA가 말산으로 환원되거나 글루탐산의 아미노기 전이에 의해 아스파르탐산으로 전환된다. (2)말산 또는 아스파르탐산이 관다발초세포로 수송된다. (3) 4탄소 유기산이 탈카르복실화되어 CO₂가 생성되며, 이어서 캘빈회로를 통해서 루비스코에 의해 카르복실화된 후 고정된다. 미토콘드리아에서 탈카르복실화가 일어나는데, NAD(P)-말산효소와 포스포에놀피르브산 카르복시키나아제(PEPCK)의 3종류 효소가 알려져있다. (4) 탈카르복실화 생성물인 피루브산이나 알라닌이 엽육세포로 되돌아간다. (5) 엽육세포에서 포스포에놀피루브산이 재생성되는데 ATP와 무기인산이 소비된다. 알라닌의 경우에는 먼저 피루브산으로 전환된 후 피루브산-인산 디키나아제에 의해 인산화된다. NADP-말산효소 유형에서는 말산은 관다발초세포의 엽록체로 이동하게 되며, 그 곳에서 NADP-ME에 의해 탈카르복실화된다. 반면 NAD-말산효소나 PEPCK 유형에서는 미토콘드리아에서 탈카르복실화가 일어난다. C4 회로를 통해서 캘빈회로 효소가 있는 관다발초세포에 이산화탄소를 농축된다. 이산화탄소를 확산을 통해서만 수송되는 것 보다 유기산 형태로 수송함으로써 C3 식물에서보다 약 10 배 정도 높은 60 mM까지 높일 수 있다. 그 결과 광호흡이 억제되어서 C4 식물이 C3 식물보다 2~3배 빠른 광합성율을 갖게된다. C4 경로를 작동시키기 위해서 에너지 소모가 수반된다. 한 분자의 CO₂가 동화되는데, 캘빈회로보다 두 분자의 ATP가 추가로 필요하다. 즉, C4 식물에서 CO₂ 동화를 위한 순 에너지 요구량은 5몰의 ATP와 2몰의 NADPH이다.

엽육세포와 관다발초세포로 구성된 C4 탄소대사 경로 (출처:한국식물학회)

1. atch MD, Slack CR (1966) Photosynthesis by sugar-cane leaves. A new carboxylation reaction and the pathway of sugar formation. Biochemical J, 101: 103–111
2. Sage RF (2016) A portrait of the C4 photosynthetic family on the 50^th anniversary of its discovery: species number, evolutionary lineages, and Hall of Fame. J Exp Bot, 67: 4039–4056
3. von Caemmerer S, Edwards GE, Koteyeva B 등 (2014) Single-cell C4 photosynthesis in aquatic and terrestrial plants: a gas exchnage perspective. Aquatic Bot, 118: 71-80